Medininkų pilį sudaro 4 bokštai, 1,8-1,9 m storio ir iki 15 m aukščio sienos ir gynybiniai grioviai. Manoma, jog tvirtovė buvo pastatyta XIV a. pirmoje pusėje, valdant Lietuvos Didžiajam kunigaikščiui Gediminui (1316-1341). Pilis buvo vienas iš punktų, gynęs Lietuvos valstybę su sostine Vilniumi nuo Kryžiuočių ir Livonijos ordinų agresijos, galimo antpuolio iš rytų.
Pirmą kartą pilis istoriniuose šaltiniuose paminėta tik 1387 m. Kryžiuočių ordino žvalgų kelių aprašymuose.
Kryžiuočių ordino pajėgos kartu su būsimuoju Lietuvos Didžiuoju kunigaikščiu, Jogailos broliu Švitrigaila, 1402 m. 
apgulė pilį. Manoma, tvirtovė labai nenukentėjo, kadangi nebuvo užimta. Po apgulties Lietuvos Didysis kunigaikštis Vytautas neapleido pilies, joje ne kartą lankėsi.
Po Vytauto Didžiojo valdymo pilies reikšmė tolydžio menko. XV-XVI a. sandūroje ją nuniokojo gaisras, po kurio tvirtovė neatsigavo – iš jos liko tik griuvėsiai. Pilis buvo atiduota valdyti kunigaikščiui Vosyliui Žilinskui. Pilimi ne tik visiškai nesirūpinta (iki XX a. pr. jos teritorijoje stūksojo medinis dvarelis su ūkiniais pastatais, vyko paprastas gyvenimas), bet ir toliau niokota: 1655 m. ,,tvano“ laikotarpiu, 1812 m. iš Rusijos besitraukiančios Napoleono armijos karių, Pirmojo ir Antrojo Pasaulinio karo metais.
Susidomėjimas pilies praeitimi išaugo tik XIX a. Tuometiniai romantikai V. Sirokomlė, T. Narbutas kūrė romantines istorijas apie Medininkų pilį. Tai davė vaisių – tarpukariu prasidėjo konservaciniai pilies apsaugojimo darbai, tačiau juos nutraukė Antrasis Pasaulinis karas.
Pokario laikotarpiu Medininkų pilis periodiškai konservuota ir restauruota, atlikti archeologiniai ir architektūriniai 
tyrimai.
Su Lietuvos valstybingumo atkūrimu prasidėjo naujas Medininkų pilies gyvenimo etapas. 1993 m. liepos 6 d., minint Mindaugo karūnavimo 740-ąsias metines, buvo įmūrytas pirmas atstatomo bokšto akmuo, pradėti donžono atstatymo darbai, kurį palaikė Lietuvos Respublikos prezidentai Algirdas Mykolas Brazauskas (1995 m.), Valdas Adamkus (2002 m.), Amerikos Lietuvių Inžinierių ir Architektų Sąjunga (ALIAS), įvairūs architektai, archeologai, istorikai, paveldosaugininkai ir kiti specialistai.
2004 m. Medininkų pilis vėl atiteko Trakų Istorijos muziejui (kuriam priklausė ir 1967-1973 m.), per 2010-2012 m. pilis toliau restauruota ir pritaikyta muziejinei veiklai.
